
FundecitrusLos psílidos (arriba, colgando) adquieren o transmiten la bacteria cuando se alimentan de la savia de los árbolesFundecitrus
En una alianza nefasta, un grupo específico de bacterias y otro de insectos ‒causantes y transmisores del huanglongbing o greening [como se lo conoce en inglés], una de las peores enfermedades de los cítricos‒ siguen atormentando a los productores de naranjas, mandarinas y limones de Brasil. La suma de estas plagas, las severas sequías y lluvias irregulares fueron en detrimento de la formación de los frutos y esto ha hecho que la producción citrícola de São Paulo y Minas Gerais cayera un 25 % con respecto a la de 2023, según un comunicado difundido en mayo por el Fondo para la Defensa de la Citricultura (Fundecitrus) de São Paulo. A raíz de ello, el precio de las naranjas en los mercados y verdulerías ha aumentado un 40 %, en promedio.
Desde que se identificó por primera vez en el estado de São Paulo en 2004, y en los años siguientes en Minas Gerais, Paraná, Mato Grosso do Sul, Santa Catarina y ahora en junio en Goiás, el huanglongbing ha obligado a la eliminación de unos 60 millones de árboles, lo que equivale a un 23 % de los 260 millones de naranjos y otros cítricos cultivados en el país, principalmente en São Paulo, que concentra alrededor del 75 % de la producción nacional.
El greening es causado en Brasil por dos especies de la bacteria Candidatus y Liberibacter. Un insecto grisáceo que mide unos 2 milímetros (mm) de largo, el psílido asiático de los cítricos (Diaphorina citri) las adquiere cuando se alimenta de la savia de las yemas de las plantas enfermas y las transmite a las lozanas. Las bacterias se instalan en el floema (los vasos que conducen la llamada savia elaborada, formada por aminoácidos y azúcares) de todos los tipos de plantas de cítricos (naranjas, mandarinas, bergamotas, limas y limones) y otras como el naranjo jazmín o mirto criollo (Murraya paniculata), utilizado con fines decorativos. Desde 1942, cuando se lo identificó en Brasil, el psílido era una plaga secundaria de los cítricos y no causaba grandes daños, hasta que aparecieron en Brasil las bacterias causantes del greening.
El huanglongbing −abreviado HLB−, que en chino significa enfermedad de las ramas o del dragón amarillo, por la coloración que adquieren las hojas en las ramas de las plantas infectadas, ha resultado más difícil de combatir que el gran problema anterior de la citricultura, la clorosis variegada de los cítricos (CVC) o amarelinho, como se le llama popularmente en Brasil, causada por la bacteria Xylella fastidiosa, cuya secuenciación genética dio inicio en 1997 al Programa Genoma FAPESP (lea en Pesquisa FAPESP, edición nº 184). Esta bacteria crece lentamente en el xilema (los vasos conductores de la savia bruta, más externos que el floema) y sus transmisores, los cicadélidos o chicharritas de los cítricos, se propagan menos que los psílidos.
La CVC cedió. “Desarrollamos un sistema de producción de plantines en viveros protegidos, implementamos nuevas formas de control de la enfermedad y de sus vectores y la tasa de incidencia pasó del 40 % a principios de la década de 2000 a menos del 0,5 % en la actualidad”, informa el ingeniero agrónomo Juliano Ayres, gerente general de Fundecitrus. Cuando el huanglongbing llegó a Brasil, los citricultores reprodujeron las estrategias de control de los insectos transmisores y de eliminación de las plantas enfermas y plantines contaminado adoptadas con la CVC. Sin embargo, esos métodos solamente funcionaron parcialmente para detener al HLB.

Los cambios introducidos en la forma de cultivo y cuidado de los naranjos indican que la guerra contra el dragón amarillo no está perdida, pero tampoco ganada. Los productores buscan contrarrestar a la plaga mediante un conjunto de artificios: el uso de platines sanos producidos en viveros protegidos por pantallas de telas que impiden el paso de los vectores, la implantación en líneas paralelas a los bordes de la plantación con mayor densidad de árboles por hectárea, el abono reforzado, aplicaciones frecuentes de insecticidas y la eliminación de psílidos y plantas enfermas.
Así y todo, el huanglongbing ha continuado avanzando, y no solo en Brasil. La cifra de países afectados pasó de 40 en 2006 a 126 en la actualidad, lo que se traduce en naranjos y limoneros que producen menos frutos, más pequeños y más ácidos que los de las plantas sanas, y además se caen antes de tiempo.
“Es un problema gravísimo”, comenta el ingeniero agrónomo José Roberto Postali Parra, de la Escuela Superior de Agricultura Luiz de Queiroz de la Universidad de São Paulo (Esalq-USP). “Necesitamos intensificar las acciones contra el huanglongbing, con la aplicación efectiva de leyes que obliguen a la erradicación de las plantas sintomáticas, que siguen produciendo, pero en menor cantidad”. Él ha participado en reuniones con expertos que incluso han planteado eliminar los naranjos jazmín.
El ingeniero mecánico Carlos Alberto Lucato, presidente de la Asociación Brasileña de Cítricos de Mesa y titular asociado de la firma Citrícola Lucato, con sede en Limeira, en el interior paulista, también ha participado en reuniones con autoridades de la gobernación de São Paulo y de otros estados y ha dado su opinión sobre las políticas de lucha contra el greening. “Si no intervenimos con firmeza, a largo plazo la producción citrícola del estado se derrumbará aún más y los precios al consumidor van a aumentar”, añade.
La migración de los productores paulistas hacia zonas menos afectadas por el huanglongbing en los estados vecinos está acentuándose. En el caso de Citrícola Lucato, hace 18 años que ha dejado de cultivar naranjas en Limeira y ahora prioriza sus huertos de 320 hectáreas (ha) en la región de Jales, situada en el noroeste paulista, y otros de 1.000 ha en los municipios de Madre de Deus de Minas y Piedade do Rio Grande, en el sur de Minas Gerais. “Si el dragón amarillo se extiende a ambas regiones, ya sabemos qué medidas de control debemos adoptar, a diferencia de lo que ocurrió hace 20 años en gran parte del estado de São Paulo”, dice.

FundecitrusUn árbol enfermo: con sus hojas amarillas y sus frutos maduros cayendo por doquierFundecitrus
En abril, Citrosuco, una de las principales empresas exportadoras de jugo de naranja, anunció la compra de su 26ª finca, también ubicada en el sur de Minas Gerais. Un mes antes, Cutrale, otra de las grandes empresas procesadoras de jugo, anunció una inversión de 500 millones de reales para la implantación de un huerto de 5.000 hectáreas en el municipio de Sidrolândia, en Mato Grosso do Sul.
Más atención a los contornos de los huertos
En Expocitros, la feria de la citricultura que se llevó a cabo en junio en Cordeirópolis, en el interior paulista, el ingeniero agrónomo Franklin Behlau, de Fundecitrus, expuso la gravedad del problema utilizando como ejemplo un huerto de naranjos de la variedad llamada pera. Cuando la infestación afecta al 25 % de una planta, su capacidad productiva decae alrededor de un 20 %. Con hasta un 50 % del naranjo afectado por la plaga, la cantidad de frutos disminuye en un 40 % y, en la etapa más avanzada, cuando toda la planta ha sido invadida por las bacterias, la cosecha se reduce hasta un 70 %.
A principios de la década de 2000, para frenar las pérdidas de naranjales en Estados Unidos, equipos del Departamento de Agricultura coordinados por el epidemiólogo forestal Timothy Gottwald constataron que la infestación disminuye desde los bordes hacia el interior de las plantaciones de cítricos. Este fue un descubrimiento importante para la lucha contra los insectos trasmisores.
“Los árboles plantados a una distancia de hasta 150 metros de los límites externos del huerto concentran el 80 % de los psílidos”, dice el ingeniero agrónomo Renato Bassanezi, también de Fundecitrus. Este hallazgo demostró que sería más eficiente con concentrar las trampas contra los psílidos y aplicar insecticidas en los bordes de las plantaciones. La plantación en hileras paralelas a los bordes se ha mostrado capaz de reducir la incidencia de la enfermedad en un 20 %, mientras que las perpendiculares facilitan la dispersión de los insectos transmisores, como se detalla en un artículo publicado en mayo de 2013 en la revista científica Plant Disease que definió las bases del control del huanglongbing.
El ingeniero agrónomo Eduardo Girardi, de la división de Mandioca y Fruticultura de la estatal Empresa Brasileña de Investigación Agropecuaria (Embrapa), también mostró en Expocitros una estrategia que podría ayudar a controlar el huanglongbing: el uso de variedades de portainjertos enanizantes (sobre los cuales se fija la variedad de la que se pretende cosechar frutos), que reducen el tamaño de los naranjos alrededor de un 50 %.
“Las variedades enanas, al igual que las otras, son susceptibles al ataque del greening, pero su incidencia disminuye a causa del menor tamaño de los brotes y la facilidad de fumigarlos con insecticidas”, comentó. En un experimento con 500 plantas de naranjas de la variedad valencia se evaluaron 16 portainjertos y el único enanizante ‒el llamado flying dragon‒ presentó la menor tasa de incidencia, de un 17 % al cabo de ocho años desde su implementación, mientras que para los otros casos la incidencia alcanzó el 48 %.

Otras estrategias fracasaron. Las feromonas, compuestos químicos volátiles que se propagan por el aire y facilitan la comunicación entre animales de una misma especie, se mostraron eficaces en laboratorio para atraer a los psílidos, pero en campo abierto no han funcionado.
En 2019 fue prohibido uno de los insecticidas utilizados contra los psílidos, el dimetoato, una exigencia de los clientes europeos de los cítricos brasileños por sus riesgos para la salud humana. Luego se descubrió que los insectos se volvieron resistentes a otros insecticidas, aplicados en mayor cantidad y sin una rotación apropiada. Como resultado, la tasa de infestación del HLB en los huertos creció.
Los investigadores encontraron una alternativa: la fumigación con caolín, un polvo blanco compuesto principalmente por el mineral caolinita. En experimentos de campo, en una dilución acuosa al 2 %, ello redujo bastante la cantidad de psílidos que se posaban en las hojas de los naranjos, aparentemente sin causar daño a las plantas. “Los productores ahora están utilizando caolín en los huertos comerciales”, dice Marcelo Miranda, también ingeniero agrónomo de Fundecitrus.
También se puede utilizar un enemigo natural de los psílidos, la pequeña avispa parasitoide de la especie Tamarixia radiata, que destruye a los psílidos en desarrollo. “Encontramos a estas avispas en 2006, en huertos de Piracicaba y Jaboticabal”, dice Parra (lea en Pesquisa FAPESP, edición nº 261). Estas avispas, criadas en dos unidades de producción del interior paulista, deben liberarse en plantaciones abandonadas, árboles aislados o huertos frutales orgánicos, que no reciben productos químicos. Según Parra, la suma de tres estrategias ‒aplicación de insecticidas, control biológico y erradicación de plantas enfermas ni bien se detectan los primeros síntomas‒ puede hacer que la incidencia de la enfermedad disminuya hasta un 74 %, según se describe en un estudio publicado en mayo de 2023 en la revista científica Entomologia Generalis.
En el estado de Florida (EE. UU.), donde la enfermedad apareció en 2005 y la producción de cítricos cayó más de un 80 %, las estrategias para reforzar la nutrición de las plantas no sirvieron de mucho para detener al greening. Expertos de Estados Unidos están evaluando la eficacia de la aplicación de antibióticos inyectados en los troncos de los árboles para mitigar los síntomas de la enfermedad. En las áreas donde su incidencia es incipiente, procuran detectar y erradicar las plantas enfermas rápidamente. En California se está probando el uso de perros adiestrados para detectar el olor de las plantas infectadas que aún no presentan síntomas.
“La guerra continúa y no hay un final a la vista”, comenta Girardi. Para que sea eficaz, el control de las poblaciones de insectos debe ser un esfuerzo colectivo, como en el caso de los mosquitos transmisores del virus del dengue entre los humanos. Sin embargo, sostiene, “los productores no siempre tienen la misma disposición ni los recursos económicos para cuidar de sus huertos”. En una visita a Minas Gerais, Lucato pudo comprobar esa situación: “Un productor amigo mío quería renovar su huerto, pero sus esfuerzos eran inútiles porque su vecino se negaba a erradicar las plantas infestadas”.
Este artículo salió publicado con el título “La larga lucha contra el huanglonbing” en la edición impresa n° 343 de septiembre de 2024.
Proyecto
Medidas con miras a disminuir las infecciones primarias en el manejo integrado del huanglongbing en el cinturón citrícola de São Paulo: factibilidad técnica y económica (no 17/21460-0); Modalidad Proyecto Temático; Investigador responsable Renato Beozzo Bassanezi (Fundecitrus); Inversión R$ 5.666.086,32
Artículos científicos
BASSANEZI, R. B. et al. Efficacy of area-wide inoculum reduction and vector control on temporal progress of huanglongbing in young sweet orange plantings. Plant Disease. v. 97, n. 6, p. 789-96. 14 may. 2013.
GARCIA, A. G. et al. The importance of Integrated Pest Management to flatten the huanglongbing (HLB) curve and limit its vector, the Asian citrus psyllid. Entomologia Generalis. v. 42, p. 349-59. 18 may. 2022.
RODRIGUES, J. D. et al. Huanglongbing incidence, canopy volume, and sprouting dynamics of “Valencia” sweet orange grafted onto 16 rootstocks. Tropical Plant Pathology. v. 45, p. 611-19. 17 oct. 2020.