Cuando llegó desde São Paulo para asumir un cargo como investigador en la Universidad Federal de Ouro Preto (Ufop), el biólogo Leandro Moreira no tardó en sorprenderse al comprobar que las áreas de protección ambiental cercanas al campus estaban repletas de sapos y ranas arborícolas. Su sorpresa obedecía a un motivo: las altas concentraciones de arsénico, un potente veneno cuya presencia era conocida en los suelos y aguas de la zona.
El arsénico está presente en forma natural en Ouro Preto (Minas Gerais) y en toda el área conocida como Quadrilátero Ferrífero, donde a lo largo de décadas la explotación minera ha intensificado la contaminación. Por ser tóxico y carcinogénico, figura entre los elementos contaminantes más peligrosos para la salud, junto con el mercurio, el plomo y el cadmio: una dosis de 125 miligramos de arsénico puede matar a un ser humano adulto. Entonces, ¿cómo es que sobreviven unos animales que respiran a través de una piel delgada y que necesitan permanecer constantemente en contacto con el agua, lo que los vuelve extremadamente vulnerables a la toxicidad ambiental?
La supervivencia de los anfibios en un ambiente contaminado ahora ha podido explicarse, al menos en parte. El estudio coordinado por Moreira identificó en la piel de los anfibios que pueblan la región bacterias capaces de resistir al arsénico. E incluso fue más allá: obtuvo, por primera vez, indicios experimentales de que la resistencia a este elemento químico se extiende a su hospedador, protegiéndolo en cierta forma de la intoxicación, según informa un artículo publicado en mayo en la revista Scientific Reports.
Es sabido que los anfibios (las ranas, los sapos, las ranas arborícolas, las salamandras y las cecilias o gimnofiones, conocidas popularmente como serpientes ciegas) son sensibles a los cambios de temperatura, a la radiación solar y a los contaminantes. “Si un ecosistema natural se ve alterado repentinamente por la liberación de alguna sustancia o por un cambio en el clima, estos suelen ser los primeros vertebrados que desaparecen”, explica Moreira. Por este motivo, muchos científicos los utilizan como bioindicadores de la calidad del ambiente y reciben el mote de “canarios de minas” de los cambios climáticos globales. La expresión hace referencia a una antigua práctica común en el Reino Unido, en la que se introducían estas pequeñas aves en los túneles mineros para dar la voz de alarma ante eventuales altas concentraciones de gases nocivos. Si empezaban a desfallecer, era la señal de que los mineros debían salir a la superficie.
La rana herrero (Boana faber) es una de las especies que resisten en la zona conocida como Quadrilátero Ferrífero y fue incluida en el experimentoAdriano Lima Silveira
En los animales vertebrados, la piel es la primera línea de defensa contra los agentes patógenos y las sustancias tóxicas. Los anfibios tienen una piel permeable, lo que significa que las sustancias presentes en el aire y en el agua pueden atravesarla con facilidad. La microbiota cutánea ‒la comunidad de microorganismos compuesta por bacterias, virus y hongos que viven y prosperan en la epidermis de los vertebrados‒ resulta ser una de las únicas barreras que separan el medio externo del interior del organismo.
Al igual que las bacterias gastrointestinales, cuya importancia para la salud del organismo ha sido cada vez más estudiada, las cutáneas actúan en grupo. Reconocen la presencia de las demás y pueden segregar en su entorno sustancias que facilitan su proliferación y protección, formando una capa conocida como biopelícula. Los investigadores de la Ufop ya habían detectado la tolerancia de las bacterias al arsénico en 2019, como había sido descrito en un artículo en la revista Herpetology Notes. Pero esto no significaba necesariamente que los sapos y las ranas arborícolas también se beneficiaran. Faltaba constatar si la biopelícula formada por los microorganismos les confería el poder de bloquear la sustancia.
Un matadero al borde del camino
Junto a la bióloga Isabella Cordeiro, estudiante de doctorado en su laboratorio, Moreira necesitaba seleccionar ejemplares de especies de anfibios que estuvieran presentes tanto en el ambiente rico en arsénico como en algún área libre de contaminantes. Este era el caso de cinco especies ‒cuatro ranas arborícolas y un sapo‒ que habitan tanto en Quadrilátero Ferrífero como en una reserva forestal cerrada del municipio de João Neiva, en el estado de Espírito Santo, donde no hay arsénico en el agua. Entonces se trasladaron a esta reserva para recolectar microorganismos de la piel de los anfibios.
Gracias a uno de esos encuentros fortuitos que pueden ocurrir cuando se sale al campo, en el camino de regreso divisaron un criadero de ranas toro (Lithobates catesbeianus), una especie estadounidense criada habitualmente con fines alimenticios. Los investigadores se detuvieron a conversar con los ranicultores y se enteraron de que las pieles de las ranas se descartaban una vez extraída la carne. El propietario de la granja de cría se ofreció a enviarles el material, congelado, a la universidad.
Al volver al laboratorio y una vez que recibieron la encomienda, los investigadores esterilizaron las pieles de las ranas toro y sometieron sus caras externas a cuatro tratamientos diferentes: bacterias tolerantes al arsénico procedentes de la piel de anfibios del Quadrilátero Ferrífero, bacterias presentes en los animales de la zona no contaminada y dos controles ‒uno libre de bacterias y otro solamente con Escherichia coli, que no suele hallarse presente en la piel (véase la infografía abajo). Los resultados corroboraron la hipótesis de la capa protectora: el paso del arsénico fue bloqueado únicamente en las pieles recubiertas con las bacterias recolectadas de los anfibios de las áreas naturalmente contaminadas del Quadrilátero Ferrífero.
El grupo también observó que las bacterias del experimento proliferaban en la solución guardada en un tubo de ensayo, lo que podría significar que están adaptadas a sacar provecho del arsénico, obteniendo energía a partir del procesamiento de este compuesto. En otras regiones del planeta contaminadas por metales y metaloides pesados, pesticidas, herbicidas y otros tipos de contaminantes ya se han realizado estudios sobre la composición y la tolerancia de las bacterias de la microbiota cutánea de los anfibios. Empero, según los autores, nadie había evaluado aún el papel que desempeñan las bacterias en la permeabilidad de la piel a los contaminantes.
Protectora, pero no infalible
“Los anfibios siguen siendo excelentes bioindicadores de perturbaciones ambientales, pero también debemos tener en cuenta el contacto con cada tipo de amenaza y entender si la evolución ha tenido el tiempo necesario para responder”, sugiere Moreira. En el caso de las zonas con abundancia de minerales, donde el contaminante ya se hallaba presente antes de la intervención humana, el prolongado tiempo de exposición pudo haber permitido que los microorganismos se adaptaran.
Sus reflexiones acerca del tiempo de evolución necesario y los tipos de adaptación incitaron al ecólogo brasileño Gilherme Becker, de la Universidad del Estado de Pensilvania (PSU), en Estados Unidos, a estudiar anfibios y reptiles de distintos países para entender cómo los agentes patógenos afectan la microbiota y viceversa, es decir, de qué manera los microorganismos afectan a los patógenos. Su grupo también investiga la influencia de los factores climáticos en esta interacción.
Este efecto es especialmente relevante en el contexto de una enfermedad pandémica preocupante que afecta a los anfibios: la quitridiomicosis, causada por el hongo conocido como quítrido (Batrachochytrium dendrobatidis), o simplemente Bd, responsable de la extinción de decenas de especies de ranas, sapos y ranas arborícolas, y que afecta a otras centenas.
Hypsiboas polytaenius, una rana arborícola endémica de Brasil donde se la conoce como perereca-de-pijama, vive entre la vegetación de zonas inundadas, donde deposita sus huevosAdriano Lima Silveira
En la PSU, el grupo coordinado por el brasileño, coautor del artículo sobre la tolerancia al arsénico, ha descubierto, por ejemplo, que las sequías prolongadas disminuyen la calidad de la protección del microbioma cutáneo contra los hongos, como se describe en un artículo publicado en enero en la revista Ecology Letters. La invasión de otros patógenos, como virus y hongos (el quítrido u otros) puede reducir esta protección.
El contacto puede ser perjudicial o beneficioso. “Es como la vacunación: cuando hay una exposición a concentraciones pequeñas, constantes y continuas de virus u hongos a lo largo del tiempo, la tendencia es que la microbiota se vuelva más combativa, con tipos de bacterias que producen sustancias antifúngicas, porque la exposición gradual altera la composición de las especies bacterianas ‘residentes’ en el sapo en ese momento”, explica Becker, quien publicó estos resultados en la revista Philosophical Transactions of the Royal Society B en 2023.
Ya se han identificado algunos tipos de bacterias que son eficaces contra el quítrido, como algunas especies de Pseudomonas, pero los investigadores hacen hincapié en que ninguna de ellas, por sí solas, garantiza la protección. La clave radica en la diversidad de especies de la comunidad de microorganismos que viven e interactúan en la piel. Cuando un microbioma (o un bosque) es diverso, es más difícil que pueda ser invadido por neófitos y el sistema en su conjunto tiende a ser más estable.
Si la diversidad se rompe, la estabilidad también y el sistema se vuelve más vulnerable, facilitando su invasión por “enemigos”. Los estudios de Becker indican que más allá de los patógenos y los episodios de sequía existen otros factores, tales como la cobertura forestal y la radiación solar directa que pueden ocasionar esta desestabilización de la diversidad a múltiples escalas: desde la microbiota hasta los ecosistemas.
En pruebas realizadas con anfibios de Brasil y de Madagascar descritas en 2022 en la revista Animal Microbiome, el investigador descubrió que las especies en peligro de extinción debido la acción del quítrido tienen microbiotas mucho menos diversas que las especies no amenazadas. En otro análisis, realizado en colaboración con el herpetólogo Jackson Preuss, de la Universidad del Oeste de Santa Catarina (Unoesc), se descubrió que las lagunas con una alta concentración de coliformes fecales también dañan la composición de las especies de la microbiota, según consta en un artículo publicado en 2020 en la revista Environmental Science and Technology.
El sapo misionero (Rhinella crucifer) que vive más lejos del agua, tiene una microbiota menos resistenteAdriano Lima Silveira
Los investigadores observaron que la diversidad de la microbiota de las ranas arborícolas de la especie Dendropsophus minutus se redujo en las lagunas donde los criadores de carpas arrojan heces de cerdos, en comparación con las aguas que no se ven afectadas por esta práctica, habitual en el sur de Brasil. Entre las ranas arborícolas de los embalses contaminados, las especies de bacterias que desaparecieron cedieron paso a la colonización por otras, que funcionan como facilitadoras de la entrada de los hongos causantes de la quitridiomicosis. “Esto demuestra que la alteración del equilibrio puede tener diversos orígenes; una microbiota saludable necesita ser diversa para poder reaccionar ante las micosis y virosis”, concluye Preuss.
El papel antifúngico de la microbiota cutánea ha recibido más atención a causa del interés en buscar soluciones y desarrollar tratamientos probióticos para la enfermedad, según la microbióloga mexicana Eria Caudillo, de la Universidad Nacional Autónoma de México (Unam), quien considera fundamental ampliar el foco de exploración a otras funciones, tal como se hizo en el marco del estudio de la Ufop. “La quitridiomicosis afecta a alrededor de un 8 % de la biodiversidad de anfibios mundial, pero hay otros factores más extendidos, tales como la deforestación, las especies invasoras y la contaminación”.
Caudillo trabaja con el axolote, una salamandra en peligro crítico de extinción, y también hace hincapié en las dificultades mencionadas por los investigadores brasileños: la limitación de los estudios con anfibios vivos debido a la dificultad para obtener permisos de los organismos de protección del medio ambiente y la necesidad de recursos e infraestructura. “Eso es lo bueno del experimento que se llevó a cabo con estos anfibios tolerantes al arsénico: el dispositivo que se inventó fue innovador sin ser costoso y evita tener que matar animales innecesariamente”. También destaca otras potencialidades de este conocimiento, como el desarrollo de filtros biológicos con bacterias resistentes a agentes contaminantes.
El ciclo rápido de vida de las bacterias hace que sean capaces de responder a la presión evolutiva mucho más deprisa que los animales. Esto acaso las convierta en las mejores combatientes contra las alteraciones ambientales causadas por la actividad humana. Pero no son invencibles. Cuando los impactos son amplios y repentinos, no existe diversidad o capa defensora que pueda resistir.
Artículos científicos
CORDEIRO, I. F. et al. Amphibian tolerance to arsenic: Microbiome-mediated insights. Scientific Reports. v. 14, 10193. 3 may. 2024.
CORDEIRO, I. F. et al. Arsenic resistance in cultured cutaneous microbiota is associated with anuran lifestyles in the Iron Quadrangle, Minas Gerais State, Brazil. Herpetology Notes. v. 12. 30 oct. 2019.
GREENSPAN, S. E et al. Low microbiome diversity in threatened amphibians from two biodiversity hotspots. Animal Microbiome. v. 4, 69. 29 dic. 2022.
PREUSS, J. F. et al. Widespread pig farming practice linked to shifts in skin microbiomes and disease in pond-breeding amphibians. Environmental Science and Technology. v. 54, n. 18, p. 11301-12. 26 ago. 2020.
BUTTIMER, S. et al. Skin microbiome disturbance linked to drought-associated amphibian disease. Ecology Letters. v. 27, n. 1, e14372. 26 ene. 2024.
SIOMKO, S. A. Selection of an anti-pathogen skin microbiome following prophylaxis treatment in an amphibian model system. Philosophical Transactions of the Royal Society B. v. 378, n. 1882. 31 jul. 2023.
GREENSPAN, S. E. et al. Low microbiome diversity in threatened amphibians from two biodiversity hotspots. Animal Microbiome. v. 4, 69. 29 dic. 2022.
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